Determinants of spatio-temporal heterogeneity of pathogens in wild ungulate populations: the case of roe deer and their parasites
Déterminants de l’hétérogénéité spatio-temporelle des agents pathogènes dans des populations d’ongulés sauvages - Exemple du Chevreuil et de ses parasites
Résumé
Our world is currently experiencing sudden and significant global disturbances, such as climate change and the modification of natural habitats, which could cause the emergence and spread of pathogens. Host-parasite systems, included in a specific environment, are directly impacted by these changes through multiple factors that can influence host-parasite associations: climatic conditions, habitat structure, diet, behavioral traits, host sociality, population density (hosts and parasites), virulence of the parasite, host immunocompetence, body condition. Wildlife research has often focused on the study of bacteria or viruses, which have obvious effects on their hosts, and less attention has been paid to parasites. However, they are ubiquitous, and can also influence the health of the hosts, their behavior, their body condition, their fertility, or even population dynamics. Within a host population, heterogeneity of parasitic infestations is often observed, but the determinants of this variability are still little known, particularly when it concerns factors linked to the environment. Taking the example of the roe deer (Capreolus capreolus), a wild ungulate host to several parasites, we studied at different spatial and temporal scales the influence of phenotypic attributes and environmental factors on the heterogeneity of parasitic infestation, in focusing on aspects that are still little studied in wildlife: the relationship between parasitism, immunity and mineral elements, as well as the determinants of the spatial heterogeneity of infestations on a fine scale. Essential mineral elements have important roles in an individual's immunity and inadequate concentrations in the body can lead to a parasitic infection. We first constituted a basis for reference values of the mineral elements concentrations in different natural populations of roe deer, then we studied their relationship with parasite burdens and immune parameters of individuals. The results indicate that overall, concentrations of several essential trace elements are positively related to the burden of all internal parasites studied and to certain immune parameters such as globulins and basophils. In addition, these mineral elements mainly come from food resources ingested by hosts, which are notably known to influence the physiology but also the behavior of hosts, and which could be a key determinant of the parasite burden of individuals. Based on this observation, I was interested in the spatial structure of the parasitic infestation on an intra-population scale, and more precisely in the influence of sectors of different habitat qualities (food resources, type of vegetation), taking into account intrinsic and extrinsic factors. My results confirm that the spatial structure of parasitic risk is different depending on the sector in which the roe deer live. Finally, the previous ones focusing on the study of internal parasites, I was also interested in infestations by external parasites such as ticks, during the period when they are most active (in May). Lacking long-term studies on these infestation models, I highlighted the influence of intrinsic and extrinsic factors, including a strong variability of the infestation following an extreme climatic event (storm). Understanding the heterogeneity of parasite infestation requires adopting an integrative vision at all scales of environment-host-parasite relationships.
Notre monde connaît actuellement des changements globaux brusques et importants, comme le dérèglement climatique et les modifications des habitats naturels, enclins à provoquer l’émergence et la propagation d’agents pathogènes. Les systèmes hôte-parasite, qui intègrent une composante environnementale, sont directement impactés par ces changements, par le biais de multiples facteurs influençant les associations hôte-parasite : conditions climatiques, structure de l’habitat, régime alimentaire, traits comportementaux, socialité de l'hôte, densité de population (hôtes et parasites), virulence du parasite, immunocompétence de l'hôte, condition corporelle. Les recherches concernant la faune sauvage ont souvent mis l’accent sur l’étude des bactéries ou des virus, qui ont des effets évidents sur leurs hôtes, et moins d’attention a été apportée aux parasites. Pourtant, ces derniers sont ubiquistes, et peuvent également influencer la santé de l’hôte, leur comportement, leur état corporel, leur fécondité, ou encore la dynamique des populations. Au sein d’une population d’hôtes, une hétérogénéité des infestations parasitaires est souvent observée, mais les déterminants de cette variabilité sont encore peu connus, notamment lorsque cela concerne des facteurs liés à l’environnement. En prenant l’exemple du chevreuil (Capreolus capreolus), un ongulé sauvage hôte de plusieurs parasites, nous avons étudié à différentes échelles spatiales et temporelles, l’influence des attributs phénotypiques et des facteurs environnementaux sur l’hétérogénéité d’infestation parasitaire, en nous focalisant sur des aspects encore peu étudiés dans la faune sauvage : la relation entre le parasitisme, l’immunité et les éléments minéraux, ainsi que les déterminants de l’hétérogénéité spatiale des infestations à fine échelle. Les éléments minéraux, notamment les oligo-éléments essentiels, ont des rôles importants dans l’immunité, et des concentrations inadéquates dans l’organisme peuvent conduire à une infection parasitaire. Après avoir décrit les concentrations observées en éléments minéraux dans différentes populations naturelles de chevreuils pour constituer une base de valeurs de référence, j’ai étudié leur relation avec les charges parasitaires et les paramètres immunitaires des individus. Les résultats indiquent que globalement, des concentrations de plusieurs oligo-éléments essentiels sont positivement reliées à la charge de tous les parasites internes étudiés et à certains paramètres immunitaires comme les globulines et les basophiles. De plus, ces oligo-éléments proviennent principalement des ressources alimentaires ingérées par les hôtes, qui sont notamment connues pour influencer la physiologie mais aussi le comportement des hôtes, et qui pourraient être un déterminant clé de la charge parasitaire des individus. En partant de ce constat, je me suis intéressée à la structure spatiale de l’infestation parasitaire à l’échelle intra-populationnelle, et plus précisément à l’influence de secteurs de qualités d’habitat différentes (ressources alimentaires, type de végétation), en prenant en compte des facteurs intrinsèques et extrinsèques. Mes résultats confirment qu’une structure spatiale du risque parasitaire est différente selon le secteur dans lequel vivent les chevreuils. Enfin, les précédentes se concentrant sur l’étude de parasites internes, je me suis également intéressée aux infestations par des parasites externes comme les tiques, à la période où ces derniers sont les plus actifs (en Mai). Manquant d’étude sur le long terme sur ces modèles d’infestations, j’ai mis en évidence l’influence de facteurs intrinsèques et extrinsèques, avec notamment une forte variabilité de l’infestation à la suite d’un évènement climatique extrême (tempête). Comprendre l’hétérogénéité d’infestation parasitaire nécessite d’adopter une vision intégrative à toutes les échelles des relations environnement-hôte-parasite.
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