The host as an ecosystem
L'hôte comme écosystème
Résumé
Symbiotic interactions, which range from parasitism to mutualism, are ubiquitous in nature. They involve a wide variety of symbionts (bacteria, viruses, fungi, prokaryotes, etc.) which may be more or less intimately associated with their host. The balance between the cost associated with the symbiont's presence (i.e., use of nutrients and cellular machinery, virulence) and its benefit (i.e., nutritional complementation, immune protection against pathogens) defines the position of the association position along the continuum.
Symbiotic interactions are classically studied in a binary manner, describing the impact of the symbiont on the host life history traits, and conversely the influence of the host on the symbiont population dynamics. The study of binary associations also makes it possible to characterize in detail the mechanisms involved in the molecular dialogue between the partners. More recently, studies have begun to take into account not only the diversity of host and microbe genotypes, but also the multitude of interactions within a host. This ecosystemic view implies studying each symbiont as a potential modifier of the host extended phenotype, but also considering the role of symbiotic interactions in the expression of this extended phenotype, and the influence of the environment on the system.
My research work fits into this conceptual framework, as I took advantage of the diversity and complexity of the symbiotic associations I studied to question the “host as an ecosystem”, using different approaches. In this manuscript, I will therefore present different aspects of the functioning of a symbiotic ecosystem, based on my previous research projects:
(i) Focusing on horizontally transmitted symbioses, I will first describe some assembly rules between ecosystem partners.,In particular, I will describe the environmental factors that can shape an intestinal community in the fly, but also the host mechanisms that filter the surrounding community to select a unique bacterial partner.
(ii) Although an ecosystem is dynamic, it also exhibits a certain stability. Issues of maintenance and control of symbiotic partners are central to established symbioses, and I will give examples based on horizontally and vertically transmitted symbioses.
(iii) An ecosystem is a network of interacting species that can modify the niche. I will therefore describe how interactions between multiple symbionts within a host can have an impact on the host phenotype.
(iv) Finally, the resilience of an ecosystem to environmental stressors is a key parameter in determining its evolution in a changing environment. Symbiosis can benefit the host by buffering stress, but it can also be its “Achille's heel” when hosts depend on symbionts for survival.
After presenting the impact of certain acute stress factors on the symbiotic association, I will present experimental evolutionary results and nuance the role of vertically transmitted symbioses in adaptation.
After discussing these different points in a more integrated way, I will present my current research projects and my implications for science and society, as well as the directions I would like to develop in the future.
Les interactions symbiotiques, qui comprennent tout un continuum entre parasitisme et mutualisme, sont omniprésentes dans la nature. Elles impliquent une grande variété de symbiotes (bactéries, virus, champignons, procaryotes, ...) qui peuvent être associés à leur hôte de manière plus ou moins intime. L'équilibre entre le coût associé à la présence du symbiote (i.e., utilisation des nutriments et de la machinerie cellulaire, virulence) et son bénéfice (i.e., complémentation nutritionnelle, protection immunitaire contre les pathogènes) définit la position de l'association le long du continuum.
Les interactions symbiotiques sont classiquement étudiées de manière binaire, décrivant ainsi l'impact du symbiote sur les traits d'histoire de vie de l'hôte, et inversement l'influence de l'hôte sur la dynamique de la population du symbiote. L'étude des associations binaires permet également de caractériser finement les mécanismes impliqués dans le dialogue moléculaire entre les partenaires. Plus récemment, des études ont commencé à prendre en compte la diversité des génotypes des hôtes et des microbes, mais également la multitude d’interactions au sein d’un hôte. Cette vision écosystémique implique d'étudier chaque symbiote comme un modificateur potentiel du phénotype étendu de l'hôte, mais aussi de considérer le rôle des interactions symbiotiques dans l'expression de ce phénotype étendu, et l'influence de l'environnement sur le système.
Mon travail de recherche s'inscrit dans ce cadre conceptuel, puisque j'ai profité de la diversité et de la complexité des associations symbiotiques que j’ai étudiées pour questionner « l'hôte en tant qu'écosystème », en utilisant différentes approches. Dans ce manuscrit, je présenterai donc différents aspects du fonctionnement d'un écosystème symbiotique, sur la base de mes projets de recherche antérieurs :
(i) En me concentrant sur les symbioses transmises horizontalement, je décrirai tout d'abord certaines règles d'assemblage entre les partenaires de l'écosystème. En particulier, je décrirai les facteurs environnementaux qui peuvent façonner une communauté intestinale chez la mouche, mais aussi les mécanismes de l'hôte qui filtrent la communauté environnante pour sélectionner un partenaire bactérien unique.
(ii) Bien qu'un écosystème soit dynamique, il présente également une certaine stabilité. Les questions du maintien et du contrôle des partenaires symbiotiques sont centrales dans les symbioses établies, et j’en donnerai des exemples en m’appuyant sur des symbioses transmises horizontalement et verticalement.
(iii) Un écosystème est un réseau d'espèces en interaction qui peuvent modifier la niche. Je décrirai donc comment les interactions entre de multiples symbiotes au sein d'un hôte peuvent avoir un impact sur le phénotype de l'hôte.
(iv) Enfin, la résilience d'un écosystème aux facteurs de stress environnementaux est un paramètre clé pour déterminer son évolution dans un environnement changeant. La symbiose peut être bénéfique pour l'hôte en atténuant le stress, mais elle peut aussi être son « talon d'Achille » lorsque les hôtes dépendent des symbiotes pour leur survie. Après avoir présenté l'impact de certains facteurs de stress aigus sur l'association symbiotique, je présenterai des résultats d’évolution expérimentale et nuancerai le rôle des symbioses transmises verticalement dans l'adaptation.
Après avoir discuté ces différents points de manière plus intégrée, je présenterai mes projets de recherche actuels et mes implications dans la science et la société, ainsi que les orientations que j'aimerais développer à l'avenir.
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