The significance of biofilms to human, animal, plant and ecosystem health
Résumé
Biofilms are matrix‐enclosed communities that represent the most dominant and active mode of microbial life on Earth. Because biofilms are inherently more productive than any equivalent planktonic community, they are of great relevance to all environments they inhabit. However, their existence and importance are still poorly known by the general public, conservation practitioners and environmental policymakers. Most micro‐organisms of multicellular organisms (including humans, animals and plants) occur in the form of true biofilms or biofilm‐like structures that play vital roles in their development, physiology and immunity. Conversely, some biofilms can have a negative effect on host health. Biofilms growing on non‐biological surfaces are essential components of many terrestrial and marine ecosystems: they form the basis of food webs and ensure nutrient cycling and bioremediation in natural systems. However, environmental biofilms can promote the persistence of human pathogens, produce harmful toxins, foul and corrode surfaces in natural and man‐made settings; all of which can have significant health and economic implications. There is a knowledge gap about the roles of biofilms in the epidemiology of wildlife emerging infectious diseases, yet these pose a major threat to public health, biodiversity and sustainability. The drivers of global environmental change all affect biofilm structure and functions. The consequences for host and ecosystem health are, however, poorly understood. While the concept of a healthy microbiome (as opposed to dysbiosis) is emerging in medicine and conservation biology, the concept of a healthy biofilm remains to be defined in environmental sciences. Here, we use an integrative approach to (a) review current knowledge on the roles of biofilms growing on biological and non‐biological interfaces for the health of multicellular organisms and ecosystems, and (b) provide future research directions to address identified knowledge gaps. Giving the biofilm life‐form its full importance will help understand the effects of global environmental change on these communities and, in turn, on human, animal, plant and ecosystem health.
Les biofilms sont des communautés d'organismes évoluant dans une matrice extracellulaire gélatineuse. Ils représentent le mode de vie microbien dominant sur Terre. Parce que les biofilms sont très productifs, ils sont d'une grande importance pour chaque environnement qu'ils habitent, que ce soit un être vivant ou un écosystème. Cependant, leur existence et leur importance sont encore mal connues du grand public et des responsables de la politique environnementale. La plupart des microbiotes des organismes multicellulaires (y compris ceux des humains, des animaux et des plantes) se présentent sous la forme de biofilms au sens strict (matrice produite par les habitants du biofilm) ou au sens large (mucosome, matrice produite par l'hôte) qui jouent des rôles vitaux dans leur développement, leur physiologie et leur immunité. A l'inverse, certains biofilms peuvent avoir un effet négatif sur la santé des hôtes multicellulaires. Les biofilms se développant sur des surfaces non biologiques (roches immergées, par exemple) sont eux aussi des composants essentiels de leurs écosystèmes : ils constituent la base des réseaux alimentaires et assurent le cycle des nutriments. En revanche, les biofilms environnementaux peuvent jouer des rôles plus négatifs ayant des répercussions importantes sur la santé et l'économie. Plusieurs zones d'ombres persistent. Les connaissances sur le rôle des biofilms dans l'épidémiologie des maladies infectieuses émergentes de la faune et de la flore sont insuffisantes. Bien que les différentes forces motrices du changement environnemental global affectent toutes la structure et les fonctions des biofilms, on ne comprend pas encore dans quelles mesures cela peut affecter la santé des hôtes multicellulaires et des écosystèmes. Alors que le concept d'un microbiome sain (par opposition à une dysbiose) émerge en médecine et en biologie de la conservation, le concept d'un biofilm sain reste à définir dans les sciences environnementales. Ici, nous utilisons une approche intégrative pour (i) passer en revue les connaissances sur les rôles des biofilms pour la santé des organismes multicellulaires et celle des écosystèmes, et (ii) fournir des orientations de recherche futures pour combler les lacunes identifiées. Accorder toute son importance à la forme de vie qu'est le biofilm aidera à comprendre les effets du changement environnemental global sur ces communautés et, en retour, sur la santé des humains, des animaux, des plantes et des écosystèmes. A free Plain Language Summary can be found within the Supporting Information of this article.
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