Pichia sorbitophila, an Interspecies Yeast Hybrid, Reveals Early Steps of Genome Resolution After Polyploidization
Véronique Leh Louis
(1)
,
Laurence Despons
(1)
,
Anne Friedrich
(1)
,
Tiphaine Martin
(2)
,
Pascal Durrens
(2)
,
Serge Casaregola
(3, 4)
,
Cécile Neuvéglise
(3)
,
Cécile Fairhead
(5)
,
Christian Marck
(6)
,
José A. Cruz
(7)
,
Marie-Laure Straub
(1)
,
Valérie Kugler
(8)
,
Christine Sacerdot
(1)
,
Zlatyo Uzunov
(8)
,
Agnès Thierry
(9)
,
Stéphanie Weiss
(3, 4)
,
Claudine Bleykasten
(7)
,
Jacky de Montigny
(8)
,
Noémie Jacques
(3)
,
Paul Jung
(1)
,
Marc Lemaire
(10)
,
Sandrine Mallet
(3)
,
Guillaume Morel
(3)
,
Guy-Franck Richard
(11)
,
Anasua Sarkar
(12)
,
Guilhem Savel
(12)
,
Joseph Schacherer
(8)
,
Marie-Line Seret
(13)
,
Emmanuel Talla
(14)
,
Gaëlle Samson
(15)
,
Claire Jubin
(15)
,
Julie Poulain
(16)
,
Benoit Vacherie
(15)
,
Valérie Barbe
(15)
,
Eric Pelletier
(15)
,
David J. Sherman
(1)
,
Eric Westhof
(7)
,
Jean Weissenbach
(15)
,
Philippe V. Baret
(13)
,
Patrick Wincker
(17, 16)
,
Claude Gaillardin
(3)
,
Bernard Dujon
(11)
,
Jean-Luc Souciet
(8)
1
UNISTRA -
Université de Strasbourg
2 MAGNOME - Models and Algorithms for the Genome
3 MICALIS - MICrobiologie de l'ALImentation au Service de la Santé
4 AgroParisTech
5 IGM - Institut de génétique et microbiologie [Orsay]
6 IBITECS - Institut de Biologie et de Technologies de Saclay
7 ARN - Architecture et Réactivité de l'ARN
8 GMGM - Génétique moléculaire, génomique, microbiologie
9 Biologie systémique - Systems Biology
10 YMG - Génétique moléculaire des levures
11 Génétique Moléculaire des Levures
12 LaBRI - Laboratoire Bordelais de Recherche en Informatique
13 ELI - Earth and Life Institute [Louvain-La-Neuve]
14 LCB - Laboratoire de chimie bactérienne
15 GENOSCOPE - Genoscope - Centre national de séquençage [Evry]
16 IG - Institut de Génomique d'Evry
17 UMR 8030 - Génomique métabolique
2 MAGNOME - Models and Algorithms for the Genome
3 MICALIS - MICrobiologie de l'ALImentation au Service de la Santé
4 AgroParisTech
5 IGM - Institut de génétique et microbiologie [Orsay]
6 IBITECS - Institut de Biologie et de Technologies de Saclay
7 ARN - Architecture et Réactivité de l'ARN
8 GMGM - Génétique moléculaire, génomique, microbiologie
9 Biologie systémique - Systems Biology
10 YMG - Génétique moléculaire des levures
11 Génétique Moléculaire des Levures
12 LaBRI - Laboratoire Bordelais de Recherche en Informatique
13 ELI - Earth and Life Institute [Louvain-La-Neuve]
14 LCB - Laboratoire de chimie bactérienne
15 GENOSCOPE - Genoscope - Centre national de séquençage [Evry]
16 IG - Institut de Génomique d'Evry
17 UMR 8030 - Génomique métabolique
Pascal Durrens
- Fonction : Auteur
- PersonId : 3548
- IdHAL : pascal-durrens
- ORCID : 0000-0002-3948-7106
- IdRef : 225317915
Cécile Neuvéglise
- Fonction : Auteur
- PersonId : 183393
- IdHAL : cecile-neuveglise
- ORCID : 0000-0001-5017-7830
- IdRef : 185868169
Cécile Fairhead
- Fonction : Auteur
- PersonId : 740673
- IdHAL : cecile-fairhead
- ORCID : 0000-0002-0456-0377
- IdRef : 152351302
Agnès Thierry
- Fonction : Auteur
- PersonId : 734739
- IdHAL : agnes-thierry
- ORCID : 0000-0002-1566-0664
Noémie Jacques
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1202680
Guy-Franck Richard
- Fonction : Auteur
- PersonId : 734934
- IdHAL : gfrichar
- ORCID : 0000-0002-8233-3532
- IdRef : 125049153
Joseph Schacherer
- Fonction : Auteur
- PersonId : 757374
- ORCID : 0000-0002-6606-6884
- IdRef : 101873336
Julie Poulain
- Fonction : Auteur
- PersonId : 756903
- IdHAL : julie-poulain
- ORCID : 0000-0002-8744-3116
- IdRef : 061407232
Benoit Vacherie
- Fonction : Auteur
- PersonId : 914000
Valérie Barbe
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1187196
- IdHAL : valerie-barbe
- ORCID : 0000-0002-8162-3343
Eric Pelletier
- Fonction : Auteur
- PersonId : 183144
- IdHAL : eric
- ORCID : 0000-0003-4228-1712
- IdRef : 250792974
Eric Westhof
- Fonction : Auteur
- PersonId : 756952
- ORCID : 0000-0002-6172-5422
- IdRef : 071323813
Jean Weissenbach
- Fonction : Auteur
- PersonId : 911249
Patrick Wincker
- Fonction : Auteur
- PersonId : 757160
- IdHAL : patrick-wincker
- ORCID : 0000-0001-7562-3454
Résumé
Polyploidization is an important process in the evolution of eukaryotic genomes, but ensuing molecular mechanisms remain to be clarified. Autopolyploidization or whole-genome duplication events frequently are resolved in resulting lineages by the loss of single genes from most duplicated pairs, causing transient gene dosage imbalance and accelerating speciation through meiotic infertility. Allopolyploidization or formation of interspecies hybrids raises the problem of genetic incompatibility (Bateson-Dobzhansky-Muller effect) and may be resolved by the accumulation of mutational changes in resulting lineages. In this article, we show that an osmotolerant yeast species, Pichia sorbitophila, recently isolated in a concentrated sorbitol solution in industry, illustrates this last situation. Its genome is a mosaic of homologous and homeologous chromosomes, or parts thereof, that corresponds to a recently formed hybrid in the process of evolution. The respective parental contributions to this genome were characterized using existing variations in GC content. The genomic changes that occurred during the short period since hybrid formation were identified (e.g., loss of heterozygosity, unilateral loss of rDNA, reciprocal exchange) and distinguished from those undergone by the two parental genomes after separation from their common ancestor (i.e., NUMT (NUclear sequences of MiTochondrial origin) insertions, gene acquisitions, gene location movements, reciprocal translocation). We found that the physiological characteristics of this new yeast species are determined by specific but unequal contributions of its two parents, one of which could be identified as very closely related to an extant Pichia farinosa strain.
Format du dépôt | Fichier |
---|---|
Type de dépôt | Article dans une revue |
Résumé |
en
Polyploidization is an important process in the evolution of eukaryotic genomes, but ensuing molecular mechanisms remain to be clarified. Autopolyploidization or whole-genome duplication events frequently are resolved in resulting lineages by the loss of single genes from most duplicated pairs, causing transient gene dosage imbalance and accelerating speciation through meiotic infertility. Allopolyploidization or formation of interspecies hybrids raises the problem of genetic incompatibility (Bateson-Dobzhansky-Muller effect) and may be resolved by the accumulation of mutational changes in resulting lineages. In this article, we show that an osmotolerant yeast species, Pichia sorbitophila, recently isolated in a concentrated sorbitol solution in industry, illustrates this last situation. Its genome is a mosaic of homologous and homeologous chromosomes, or parts thereof, that corresponds to a recently formed hybrid in the process of evolution. The respective parental contributions to this genome were characterized using existing variations in GC content. The genomic changes that occurred during the short period since hybrid formation were identified (e.g., loss of heterozygosity, unilateral loss of rDNA, reciprocal exchange) and distinguished from those undergone by the two parental genomes after separation from their common ancestor (i.e., NUMT (NUclear sequences of MiTochondrial origin) insertions, gene acquisitions, gene location movements, reciprocal translocation). We found that the physiological characteristics of this new yeast species are determined by specific but unequal contributions of its two parents, one of which could be identified as very closely related to an extant Pichia farinosa strain.
|
Titre |
en
Pichia sorbitophila, an Interspecies Yeast Hybrid, Reveals Early Steps of Genome Resolution After Polyploidization
|
Auteur(s) |
Véronique Leh Louis
1
, Laurence Despons
1
, Anne Friedrich
1
, Tiphaine Martin
2
, Pascal Durrens
2
, Serge Casaregola
3, 4
, Cécile Neuvéglise
3
, Cécile Fairhead
5
, Christian Marck
6
, José A. Cruz
7
, Marie-Laure Straub
1
, Valérie Kugler
8
, Christine Sacerdot
1
, Zlatyo Uzunov
8
, Agnès Thierry
9
, Stéphanie Weiss
3, 4
, Claudine Bleykasten
7
, Jacky de Montigny
8
, Noémie Jacques
3
, Paul Jung
1
, Marc Lemaire
10
, Sandrine Mallet
3
, Guillaume Morel
3
, Guy-Franck Richard
11
, Anasua Sarkar
12
, Guilhem Savel
12
, Joseph Schacherer
8
, Marie-Line Seret
13
, Emmanuel Talla
14
, Gaëlle Samson
15
, Claire Jubin
15
, Julie Poulain
16
, Benoit Vacherie
15
, Valérie Barbe
15
, Eric Pelletier
15
, David J. Sherman
1
, Eric Westhof
7
, Jean Weissenbach
15
, Philippe V. Baret
13
, Patrick Wincker
17, 16
, Claude Gaillardin
3
, Bernard Dujon
11
, Jean-Luc Souciet
8
1
UNISTRA -
Université de Strasbourg
( 199013 )
- 4 rue Blaise Pascal - CS 90032 - 67081 Strasbourg cedex
- France
2
MAGNOME -
Models and Algorithms for the Genome
( 55998 )
- Inria Bordeaux
- France
3
MICALIS -
MICrobiologie de l'ALImentation au Service de la Santé
( 132919 )
- F-78350 JOUY-EN-JOSAS
- France
4
AgroParisTech
( 148117 )
- 22 place de l'Agronomie CS 20040 91123 Palaiseau cedex
- France
5
IGM -
Institut de génétique et microbiologie [Orsay]
( 1361 )
- Bâtiments 400 et 409
UFR des Sciences - Université Paris-Sud 11
15, rue Georges Clémenceau - F 91405 ORSAY Cedex
- France
6
IBITECS -
Institut de Biologie et de Technologies de Saclay
( 40438 )
- CEA Saclay bat 532 91191 Gif sur Yvette cedex
- France
7
ARN -
Architecture et Réactivité de l'ARN
( 93780 )
- Institut de Biologie Moléculaire et Cellulaire 15 rue René Descartes 67084 STRASBOURG Cedex
- France
8
GMGM -
Génétique moléculaire, génomique, microbiologie
( 93783 )
- 28 Rue Goethe 67083 STRASBOURG CEDEX
- France
9
Biologie systémique - Systems Biology
( 186872 )
- 25-28 rue du Dr Roux 75724 Paris cedex 15
- France
10
YMG -
Génétique moléculaire des levures
( 524920 )
- Campus de la Doua
Bâtiment André Lwoff,
10 rue Dubois
69622 Villeurbanne cedex
- France
11
Génétique Moléculaire des Levures
( 233581 )
- 25 rue du Docteur Roux 75724 PARIS Cedex 15
- France
12
LaBRI -
Laboratoire Bordelais de Recherche en Informatique
( 3102 )
- Domaine Universitaire 351, cours de la Libération 33405 Talence Cedex
- France
13
ELI -
Earth and Life Institute [Louvain-La-Neuve]
( 475447 )
- B-1348 Louvain-la-Neuve
- Belgique
14
LCB -
Laboratoire de chimie bactérienne
( 479 )
- 31 Chemin Joseph Aiguier 13402 MARSEILLE CEDEX 20
- France
15
GENOSCOPE -
Genoscope - Centre national de séquençage [Evry]
( 55375 )
- 2, rue Gaston Crémieux CP5706 91057 EVRY Cedex
- France
16
IG -
Institut de Génomique d'Evry
( 40508 )
- 2 rue Gaston Crémieux CP5706 91057 EVRY CEDEX
- France
17
UMR 8030 -
Génomique métabolique
( 21582 )
- GENOSCOPE, 2 rue Gaston Crémieux 91057 Evry Cedex
- France
|
Commentaire |
the Consortium National de Recherche en Génomique (CNRG) to Génoscope, CNRS (GDR 2354, Génolevures), The computer framework was supported by the funding of the University of Bordeaux 1, the Aquitaine Région in the program "Génotypage et Génomique Comparée," and the ACI IMPBIO "Génolevures En Ligne."
|
Numéro |
2
|
Page/Identifiant |
299 - 311
|
Licence |
Paternité
|
Langue du document |
Anglais
|
Date de production/écriture |
2012
|
Nom de la revue |
|
Vulgarisation |
Non
|
Comité de lecture |
Oui
|
Audience |
Internationale
|
Date de publication |
2012-02
|
Date de publication électronique |
2012-02-01
|
Volume |
2
|
Public visé |
Scientifique
|
Version du document |
version éditeur
|
Financement |
|
Domaine(s) |
|
Projet(s) ANR |
|
Mots-clés |
en
HEMIASCOMYCETOUS YEASTS, CANDIDA-ALBICANS, DNA-SEQUENCES, GENE, GLYCEROL, HALOTOLERANT, SPECIATION
fr
SACCHAROMYCES-CEREVISIAE, NUCLEOLAR DOMINANCE, EVOLUTION
|
DOI | 10.1534/g3.111.000745 |
ProdINRA | 218228 |
Pubmed Id | 22384408 |
UT key WOS | 000312411000017 |
Origine :
Publication financée par une institution
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