Social network position is a major predictor of ant behavior, microbiota composition, and brain gene expression
Résumé
The physiology and behavior of social organisms correlate with their social environments. However, because social environments are typically confounded by age and physical environments (i.e., spatial location and associated abiotic factors), these correlations are usually difficult to interpret. For example, associations between an individual’s social environment and its gene expression patterns may result from both factors being driven by age or behavior. Simultaneous measurement of pertinent variables and quantification of the correlations between these variables can indicate whether relationships are direct (and possibly causal) or indirect. Here, we combine demographic and automated behavioral tracking with a multiomic approach to dissect the correlation structure among the social and physical environment, age, behavior, brain gene expression, and microbiota composition in the carpenter ant Camponotus fellah . Variations in physiology and behavior were most strongly correlated with the social environment. Moreover, seemingly strong correlations between brain gene expression and microbiota composition, physical environment, age, and behavior became weak when controlling for the social environment. Consistent with this, a machine learning analysis revealed that from brain gene expression data, an individual’s social environment can be more accurately predicted than any other behavioral metric. These results indicate that social environment is a key regulator of behavior and physiology.
La physiologie et le comportement des organismes sociaux sont liés à leurs environnements sociaux. Cependant, les environnements sociaux sont généralement confondus par l'âge et les environnements physiques (c'est-à-dire, la localisation spatiale et les facteurs abiotiques associés), rendant ces corrélations souvent difficiles à interpréter. Par exemple, les associations entre l'environnement social d'un individu et ses patrons d'expression génique peuvent résulter à la fois de l'âge ou du comportement. La mesure simultanée des variables pertinentes et la quantification des corrélations entre ces variables peuvent indiquer si les relations sont directes (et potentiellement causales) ou indirectes. Ici, nous combinons le suivi démographique et comportemental automatisé avec une approche multiomique pour disséquer la structure de corrélation parmi l'environnement social et physique, l'âge, le comportement, l'expression génique cérébrale et la composition de la microbiote chez la fourmi charpentière Camponotus fellah. Les variations dans la physiologie et le comportement étaient les plus fortement corrélées avec l'environnement social. De plus, des corrélations apparemment fortes entre l'expression génique cérébrale et la composition de la microbiote, l'environnement physique, l'âge et le comportement sont devenues faibles lorsque l'on contrôlait pour l'environnement social. En accord avec cela, une analyse d'apprentissage automatique a révélé que, à partir des données d'expression génique cérébrale, l'environnement social d'un individu peut être prédit de manière plus précise que toute autre mesure comportementale. Ces résultats indiquent que l'environnement social est un régulateur clé du comportement et de la physiologie.
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