Neural Changes and Cognitive Processes Underlying Novel Skill Acquisition
Changements neuronaux et processus cognitifs sous-jacents à l'acquisition de nouvelles compétences
Neurokognitivni mehanizmi sticanja novih veština
Résumé
At the boundary of motor learning and speech production, pronouncing novel speech sequences is an essential skill for communication. A form of adaptive behavior, it relies both on domain-general and task-specific cognitive mechanisms. Using a series of activation likelihood estimation coordinate-based meta-analyses, we examined cognitive processes involved in non-speech motor sequence learning and their neural correlates. These processes, observed as a function of task as well as of the properties of the sequences being learned, revealed a global network similar to the one found in speech production. This network varied considerably between individual tasks and baselines, which indicates that the choice of the experimental design can favor isolating certain cognitive processes and related brain regions over others. As a consequence, we were able to propose a refinement of existing neurocognitive models. We went onto focus on two cognitive processes at the core of skill acquisition, performance monitoring and internal model refinement, and performed a functional magnetic resonance imaging study in which participants learned to pronounce novel speech sequences of different difficulties due to their phonotactic legality. Sensorimotor-driven, representation-specific performance monitoring was observed in motor regions of the cerebellum as well as in the medial frontal cortex. Transmodal monitoring was observed in cognitive regions of the cerebellum, and the crus I in particular, in concert with temporo-parietal areas. These results highlight the presence of multiple - and possibly hierarchically interdependent - mechanisms at the service of optimizing performance during speech production. Finally, motor improvement, sustained by the basal ganglia, and internal model refinement, sustained by the cerebellum, were examined through the changes in resting state functional connectivity between these regions and the rest of the brain. The connectivity of both the cerebellum and the basal ganglia with frontal and medial frontal cortical areas changed with participants’ repetition-induced motor behavior improvement. Changes related to learning progress, arguably reflecting internal model updating, resulted in an increase in the connectivity between the right crus I in the cerebellum and the left precuneus in the parietal cortex. This change in connectivity could be explained by the cerebellum’s increasing capacity to predict the future state of the parietal cortical activity and synchronize with it. The parietal activity could then sustain the motor imagery that precedes movement articulation, further improving cerebellar prediction. Drawing from both motor learning and speech production literatures, the body of the work reported in this dissertation represents a significant step towards understanding novel speech sequence production as a skill relying on cognitive processes shared with other adaptive behaviors. Combining traditional approaches with resting state functional connectivity, we were able not only to observe these processes in distinct cerebral areas but also to pinpoint their coupling in functional networks.
Compétence essentielle en communication, à l’interface entre l’apprentissage moteur et la production de la parole, la prononciation de nouvelles séquences phonétiques est aussi une forme de comportement adaptatif. À travers une série de méta-analyses, nous avons examiné les processus cognitifs impliqués dans l’apprentissage de séquences motrices et leurs corrélats neuronaux en fonction de la tâche et des propriétés de la séquence en cours d’apprentissage. Similaire au réseau cérébral que l’on retrouve dans la production de la parole, ce réseau variait en fonction des processus cognitifs pouvant être détectés à travers différentes conceptions expérimentales, permettant d’affiner certains modèles neurocognitifs existants sur l’apprentissage moteur. En nous focalisant davantage sur deux processus cognitifs sous-jacents à l’acquisition de compétences, le suivi de performance et le raffinement du modèle interne, nous avons réalisé une expérience en imagerie par résonance magnétique fonctionnelle, dans laquelle les participants ont appris à prononcer de nouvelles séquences vocales de différents niveaux de difficulté de prononciation en fonction de leur légalité phonotactique. Deux mécanismes de suivi de performance ont été observés : un sensorimoteur dans les régions motrices du cervelet et le cortex frontal médial, et un transmodal dans les régions cognitives du cervelet, notamment dans le crus I, et des zones temporo-pariétales. Finalement, l’amélioration de la motricité, soutenue par les ganglions de la base, et le raffinement du modèle interne, soutenu par le cervelet, ont été examinés à travers les changements de connectivité fonctionnelle entre ces régions et le reste du cerveau. La connectivité des deux régions avec les zones corticales frontales et médio-frontales a changé après l’amélioration motrice induite par la répétition de nouvelles syllabes. Les changements liés à l’apprentissage, qui reflèteraient la mise à jour du modèle interne du cervelet, ont entraîné une augmentation de la connectivité du crus I droit avec le précuneus gauche dans le cortex pariétal. Ce changement de connectivité pourrait s’expliquer par la capacité croissante du cervelet à prédire l’état futur de l’activité corticale pariétale, augmentant leur synchronisation. L’activité pariétale pourrait alors soutenir l’imagerie motrice précédant l’articulation du mouvement, pour améliorer davantage la prédiction calculée dans le cervelet. L’ensemble des travaux rapportés dans cette thèse représente une étape importante vers la compréhension de la production de nouvelles séquences de la parole en tant que compétence basée sur des processus cognitifs partagés avec d’autres comportements adaptatifs. Combinant les approches traditionnelles avec la connectivité fonctionnelle à l’état de repos, nous avons observé ces processus non seulement dans des zones cérébrales distinctes, mais nous avons également pu identifier leur couplage dans des réseaux fonctionnels.
Izgovaranje novih jezičkih sekvenci, poput nepoznatih slogova, suštinska je komunikacijska veština na granici jezika i motorike, koja se, kao i druge adaptativne sposobnosti, oslanja kako na opšte, tako i na sebi svojstvene neurokognitivne mehanizme. Opšte mehanizme, vezane za usvajanje nejezičkih motornih sekvenci, ispitali smo kroz seriju meta-analizâ postojećih eksperimenata iz oblasti usvajanja motorike. Obrazac ovih procesa velikim se delom preklapao sa mehanizmima artikulacije govora. Uočene varijacije u zavisnosti od svojstva eksperimenta i tipa sekvence ukazale su na uticaj izborâ u strukturisanju eksperimenta na to koji će neurokognitivni mehanizmi biti detektovani. Ovi rezultati omogućili su nam da predložimo sugestije za razvoj postojećih neurokognitivnih modela. U drugom delu disertacije fokusirali smo se na dva kognitivna procesa ključna za usvajanje novih veština: praćenje učinka (performance monitoring) i poboljšanje mentalnih reprezentacija (internal model refinement). Ove procese ispitali smo kroz eksperiment neuroodslikavanja magnetnom rezonancom u kojem su ispitanici učili da izgovaraju slogove čija struktura u manjoj ili većoj meri odstupa od repertoara sekvenci u njihovom maternjem jeziku. Praćenje učinka detektovano je dvojako, sa senzorimotornog aspekta u „motornim” delovima malog mozga i u središnjem frontalnom režnju, i sa šireg kognitivnog aspekta u „kognitivnim” delovima malog mozga, naročito u prvom krusu i u temporo-parijetalnim regijama. Ova dvojakost ukazuje na višestruke, potencijalno hijerarhijski nezavisne mehanizme koji omogućavaju optimalni učinak tokom artikulacije govora. Konačno, poboljšanje motorike putem bazalnih ganglija, i mentalnih reprezentacija sekvenci putem malog mozga, ispitani su kroz promene u povezanosti ovih regija sa ostatkom mozga u stanju mirovanja (resting state). Ponavljanjem poboljšana motorika praćena je promenama u povezanosti malog mozga i bazalnih ganglija sa frontalnim i središnjim frontalnim delovima moždanog korteksa, dok je poboljšanje u mentalnoj reprezentaciji sekvence praćeno povećanom povezanošću prvog desnog krusa u malom mozgu sa levim prekuneusom u parijetalnom režnju. Ovu promenu tumačimo kao poboljšanje predviđanja buduće aktivnosti koja će se odviti u parijetalnom režnju od strane malog mozga, koji onda uspešno usklađuje sopstvenu aktivnost, što je posebno značajno s obzirom da parijetalni režanj omogućava zamišljanje budućih pokreta (motor imagery). Polazeći od tradicionalnih teorija motorike i lingvistike, ova disertacija značajno unapređuje razumevanje produkcije novih sekvenci govora kao veštine koja se oslanja na kognitivne procese svojstvene adaptativnim ponašanjima uopšte. Kombinacija tradicionalnih pristupa sa metodom neuroodslikavanja magnetnom rezonancom u stanju mirovanja dodatno omogućava ne samo detektovanje ovih procesa u različitim delovima mozga, već i način na koji su oni u mozgu povezani.
Mots clés
Meta-analysis
Performance monitoring
Internal model
Skill acquisition
Neuroimaging
Motor learning
Motor learning and control
Motor learning principles
Speech production
Sequence learning
FMRI
FMRI Functional connectivity
FMRI Resting State
| Origine | Fichiers produits par l'(les) auteur(s) |
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