Histone Variant H2A.L.2 Guides Transition Protein-Dependent Protamine Assembly in Male Germ Cells
Sophie Barral
(1)
,
Yuichi Morozumi
(2)
,
Hiroki Tanaka
(3)
,
Emilie Montellier
(1)
,
Jérôme Govin
(4)
,
Maud de Dieuleveult
(5)
,
Guillaume Charbonnier
(6)
,
Yohann Coute
(4)
,
Denis Puthier
(7)
,
Thierry Buchou
(1)
,
Fayçal Boussouar
(1)
,
Takashi Urahama
,
François Fenaille
(8, 9, 10, 11)
,
Sandrine Curtet
(12)
,
Patrick Héry
(13)
,
Nicolas Fernandez-Nunez
(7)
,
Hitoshi Shiota
(1)
,
Matthieu Gérard
(14, 15)
,
Sophie Rousseaux
(2)
,
Hitoshi Kurumizaka
(3)
,
Saadi Khochbin
(2)
1
IAB -
Institute for Advanced Biosciences / Institut pour l'Avancée des Biosciences (Grenoble)
2 INSERM U823 - Institut d'oncologie/développement Albert Bonniot de Grenoble
3 Waseda University [Tokyo, Japan]
4 EDyP - Etude de la dynamique des protéomes
5 IBITECS - Institut de Biologie et de Technologies de Saclay
6 IDES - Interactions et dynamique des environnements de surface
7 TAGC - Technologies avancées pour le génôme et la clinique
8 LEMM - Laboratoire d'Etude du Métabolisme des Médicaments
9 MTS - Médicaments et Technologies pour la Santé
10 SPI - Service de Pharmacologie et Immunoanalyse
11 LI-MS - Laboratoire Innovations en Spectrométrie de Masse pour la santé
12 Biologie moléculaire et cellulaire de la différenciation
13 DBJC-SBMS
14 I2BC - Institut de Biologie Intégrative de la Cellule
15 REMOD - Epigénomique des mammifères
2 INSERM U823 - Institut d'oncologie/développement Albert Bonniot de Grenoble
3 Waseda University [Tokyo, Japan]
4 EDyP - Etude de la dynamique des protéomes
5 IBITECS - Institut de Biologie et de Technologies de Saclay
6 IDES - Interactions et dynamique des environnements de surface
7 TAGC - Technologies avancées pour le génôme et la clinique
8 LEMM - Laboratoire d'Etude du Métabolisme des Médicaments
9 MTS - Médicaments et Technologies pour la Santé
10 SPI - Service de Pharmacologie et Immunoanalyse
11 LI-MS - Laboratoire Innovations en Spectrométrie de Masse pour la santé
12 Biologie moléculaire et cellulaire de la différenciation
13 DBJC-SBMS
14 I2BC - Institut de Biologie Intégrative de la Cellule
15 REMOD - Epigénomique des mammifères
Maud de Dieuleveult
- Fonction : Auteur
- PersonId : 763676
- ORCID : 0000-0002-3387-1836
Guillaume Charbonnier
- Fonction : Auteur
- PersonId : 931945
- ORCID : 0000-0001-8138-2706
- IdRef : 176718532
Yohann Coute
- Fonction : Auteur
- PersonId : 173505
- IdHAL : yohann-coute
- ORCID : 0000-0003-3896-6196
- IdRef : 07617347X
Denis Puthier
- Fonction : Auteur
- PersonId : 15210
- IdHAL : denis-puthier
- ORCID : 0000-0002-7240-5280
- IdRef : 151528969
Fayçal Boussouar
- Fonction : Auteur
- PersonId : 775803
- ORCID : 0000-0003-4529-4893
Takashi Urahama
- Fonction : Auteur
François Fenaille
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1136732
- IdHAL : francois-fenaille
- ORCID : 0000-0001-6787-4149
- IdRef : 089320964
Sophie Rousseaux
- Fonction : Auteur
- PersonId : 758736
- ORCID : 0000-0001-5246-5350
- IdRef : 080608078
Résumé
Histone replacement by transition proteins (TPs) and protamines (Prms) constitutes an essential step for the successful production of functional male gametes, yet nothing is known on the underlying functional interplay between histones, TPs, and Prms. Here, by studying spermatogenesis in the absence of a spermatid-specific histone variant, H2A.L.2, we discover a fundamental mechanism involved in the transformation of nucleosomes into nucleoprotamines. H2A.L.2 is synthesized at the same time as TPs and enables their loading onto the nucleosomes. TPs do not displace histones but rather drive the recruitment and processing of Prms, which are themselves responsible for histone eviction. Altogether, the incorporation of H2A.L.2 initiates and orchestrates a series of successive transitional states that ultimately shift to the fully compacted genome of the mature spermatozoa. Hence, the current view of histone-to-nucleoprotamine transition should be revisited and include an additional step with H2A.L.2 assembly prior to the action of TPs and Prms.