Comparative genomics reveals high biological diversity and specific adaptations in the industrially and medically important fungal genus Aspergillus
Ronald P. De Vries
,
Robert Riley
(1)
,
Ad Wiebenga
(2)
,
Guillermo Aguilar-Osorio
,
Sotiris Amillis
,
Cristiane Akemi Uchima
,
Gregor Anderluh
(3)
,
Mojtaba Asadollahi
,
Marion Askin
,
Kerrie Barry
(4)
,
Evy Battaglia
(5, 2)
,
Tiziano Benocci
,
Susanna A. Braus-Stromeyer
,
Camila Caldana
,
David Canovas
,
Gustavo C. Cerqueira
,
Fusheng Chen
(6)
,
Wanping Chen
,
Cindy Choi
(7)
,
Alicia Clum
(7)
,
Renato Augusto Correa Dos Santos
,
Andre Ricardo De Lima Damasio
,
George Diallinas
(8)
,
Tamas Emri
,
Erzsébet Fekete
(9)
,
Michel Flipphi
(9)
,
Susanne Freyberg
,
Antonia Gallo
,
Christos Gournas
,
Rob Habgood
,
Matthieu Hainaut
(10)
,
Maria Laura Harispe
,
Bernard Henrissat
(10)
,
Kristiina S. Hilden
,
Ryan Hope
,
Abeer Hossain
,
Eugenia Karabika
,
Levente Karaffa
(9)
,
Zsolt Karanyi
,
Nada Krasevec
,
Alan Kuo
(11)
,
Harald Kusch
,
Kurt Labutti
(4)
,
Ellen L. Lagendijk
,
Alla Lapidus
(4)
,
Anthony Levasseur
(12, 13)
,
Erika Lindquist
(14)
,
Anna Lipzen
(1)
,
Antonio F. Logrieco
,
Andrew Maccabe
,
Miia R. Makela
(15)
,
Iran Malavazi
,
Petter Melin
,
Vera Meyer
(16, 17)
,
Natalia Mielnichuk
,
Marton Miskei
,
Akos P. Molnar
,
Giuseppina Mulé
(18)
,
Chew Yee Ngan
,
Margarita Orejas
,
Erzsebet Orosz
,
Jean Paul Ouedraogo
,
Karin M. Overkamp
,
Hee-Soo Park
,
Giancarlo Perrone
(18)
,
François Piumi
(19)
,
Peter J. Punt
,
Arthur F. J. Ram
(16)
,
Ana Ramón
(20)
,
Stefan Rauscher
,
Eric Record
(21, 22)
,
Diego Mauricio Riaño-Pachón
(23)
,
Vincent Robert
(24, 25)
,
Julian Roehrig
,
Roberto Ruller
,
Asaf Salamov
(7)
,
Nadhira S. Salih
,
Rob A. Samson
,
Erzsébet Sándor
(26)
,
Manuel Sanguinetti
(20)
,
Tabea Schutze
,
Kristina Sepcic
,
Ekaterina Shelest
,
Gavin Sherlock
(27)
,
Vicky Sophianopoulou
,
Fabiom. Squina
,
Hui Sun
(4)
,
Antonia Susca
(28)
,
Richard B. Todd
,
Adrian Tsang
(29)
,
Shiela E. Unkles
,
Nathalie van De Wiele
,
Diana Van Rossen-Uffink
,
Juliana Velasco De Castro Oliveira
,
Tammi C. Vesth
,
Jaap Visser
,
Jae-Hyuk Yu
,
Miaomiao Zhou
(2)
,
Mikael R. Andersen
,
David B. Archer
(30)
,
Scott E. Baker
,
Isabelle Benoit
(5, 2)
,
Axel A. Brakhage
,
Gerhard H. Braus
,
Reinhard Fischer
,
Jens C. Frisvad
(31)
,
Gustavo H. Goldman
,
Jos Houbraken
(2)
,
Berl Oakley
,
Istvan Pocsi
,
Claudio Scazzocchio
(32, 33)
,
Bernhard Seiboth
(34)
,
Patricia A. Vankuyk
,
Jennifer Wortman
(35)
,
Paul S. Dyer
(36)
,
Igor V. Grigoriev
(1)
1
US Department of Energy Joint Genome Institute, Walnut Creek CA, USA
2 Fungal Physiology, CBS‑KNAW Fungal Biodiversity Centre and Fungal
3 Department for Molecular Biology and Nanobiotechnology
4 United States Department of Energy
5 Microbiology and Kluyver Centre for Genomics of Industrial Fermentation
6 Centre for Research in Neurodegenerative Diseases
7 US Department of Energy Joint Genome Institute
8 Faculty of Biology, University of Athens, Panepistimioupolis
9 Dept. of Biochemical Engineering
10 AFMB - Architecture et fonction des macromolécules biologiques
11 Joint Genome Institute
12 URMITE - Unité de Recherche sur les Maladies Infectieuses et Tropicales Emergentes
13 IHU Marseille - Institut Hospitalier Universitaire Méditerranée Infection
14 DOE - Department of Energy / Joint Genome Institute
15 Helsingin yliopisto = Helsingfors universitet = University of Helsinki
16 Department of Molecular Microbiology and Biotechnology
17 The Netherlands & Kluyver Centre for Genomics of Industrial Fermentation
18 ISPA - Institute of Sciences of Food Production
19 BDR - Biologie du Développement et Reproduction
20 Sección Bioquímica, Depto. de Biología Celular y Molecular
21 AMU POLYTECH - Polytech Marseille
22 BBF - Biodiversité et Biotechnologie Fongiques
23 University of Potsdam = Universität Potsdam
24 IPSA - Institut Polytechnique des Sciences Avancées
25 IMCCE - Institut de Mécanique Céleste et de Calcul des Ephémérides
26 Department of Plant Protection
27 Stanford University
28 ISPA - Istituto Scienze delle Produzioni Alimentari
29 Centre for Structural and Functional Genomics
30 School of Life Sciences
31 Dept Syst Biol
32 I2BC - Institut de Biologie Intégrative de la Cellule
33 Departement of Microbiology
34 Research division biotechnology and microbiology
35 BROAD INSTITUTE - Broad Institute of MIT and Harvard
36 School of Biology
2 Fungal Physiology, CBS‑KNAW Fungal Biodiversity Centre and Fungal
3 Department for Molecular Biology and Nanobiotechnology
4 United States Department of Energy
5 Microbiology and Kluyver Centre for Genomics of Industrial Fermentation
6 Centre for Research in Neurodegenerative Diseases
7 US Department of Energy Joint Genome Institute
8 Faculty of Biology, University of Athens, Panepistimioupolis
9 Dept. of Biochemical Engineering
10 AFMB - Architecture et fonction des macromolécules biologiques
11 Joint Genome Institute
12 URMITE - Unité de Recherche sur les Maladies Infectieuses et Tropicales Emergentes
13 IHU Marseille - Institut Hospitalier Universitaire Méditerranée Infection
14 DOE - Department of Energy / Joint Genome Institute
15 Helsingin yliopisto = Helsingfors universitet = University of Helsinki
16 Department of Molecular Microbiology and Biotechnology
17 The Netherlands & Kluyver Centre for Genomics of Industrial Fermentation
18 ISPA - Institute of Sciences of Food Production
19 BDR - Biologie du Développement et Reproduction
20 Sección Bioquímica, Depto. de Biología Celular y Molecular
21 AMU POLYTECH - Polytech Marseille
22 BBF - Biodiversité et Biotechnologie Fongiques
23 University of Potsdam = Universität Potsdam
24 IPSA - Institut Polytechnique des Sciences Avancées
25 IMCCE - Institut de Mécanique Céleste et de Calcul des Ephémérides
26 Department of Plant Protection
27 Stanford University
28 ISPA - Istituto Scienze delle Produzioni Alimentari
29 Centre for Structural and Functional Genomics
30 School of Life Sciences
31 Dept Syst Biol
32 I2BC - Institut de Biologie Intégrative de la Cellule
33 Departement of Microbiology
34 Research division biotechnology and microbiology
35 BROAD INSTITUTE - Broad Institute of MIT and Harvard
36 School of Biology
Ronald P. De Vries
- Fonction : Auteur
Guillermo Aguilar-Osorio
- Fonction : Auteur
Sotiris Amillis
- Fonction : Auteur
Cristiane Akemi Uchima
- Fonction : Auteur
Mojtaba Asadollahi
- Fonction : Auteur
Marion Askin
- Fonction : Auteur
Kerrie Barry
- Fonction : Auteur
- PersonId : 776761
- ORCID : 0000-0002-8999-6785
Tiziano Benocci
- Fonction : Auteur
Susanna A. Braus-Stromeyer
- Fonction : Auteur
Camila Caldana
- Fonction : Auteur
David Canovas
- Fonction : Auteur
Gustavo C. Cerqueira
- Fonction : Auteur
Wanping Chen
- Fonction : Auteur
Renato Augusto Correa Dos Santos
- Fonction : Auteur
Andre Ricardo De Lima Damasio
- Fonction : Auteur
Tamas Emri
- Fonction : Auteur
Susanne Freyberg
- Fonction : Auteur
Antonia Gallo
- Fonction : Auteur
Christos Gournas
- Fonction : Auteur
Rob Habgood
- Fonction : Auteur
Maria Laura Harispe
- Fonction : Auteur
Bernard Henrissat
- Fonction : Auteur
- PersonId : 833340
Kristiina S. Hilden
- Fonction : Auteur
Ryan Hope
- Fonction : Auteur
Abeer Hossain
- Fonction : Auteur
Eugenia Karabika
- Fonction : Auteur
Zsolt Karanyi
- Fonction : Auteur
Nada Krasevec
- Fonction : Auteur
Harald Kusch
- Fonction : Auteur
Kurt Labutti
- Fonction : Auteur
- PersonId : 758166
- ORCID : 0000-0002-5838-1972
Ellen L. Lagendijk
- Fonction : Auteur
Anna Lipzen
- Fonction : Auteur
- PersonId : 773817
- ORCID : 0000-0003-2293-9329
Antonio F. Logrieco
- Fonction : Auteur
Andrew Maccabe
- Fonction : Auteur
Iran Malavazi
- Fonction : Auteur
Petter Melin
- Fonction : Auteur
Natalia Mielnichuk
- Fonction : Auteur
Marton Miskei
- Fonction : Auteur
Akos P. Molnar
- Fonction : Auteur
Chew Yee Ngan
- Fonction : Auteur
Margarita Orejas
- Fonction : Auteur
Erzsebet Orosz
- Fonction : Auteur
Jean Paul Ouedraogo
- Fonction : Auteur
Karin M. Overkamp
- Fonction : Auteur
Hee-Soo Park
- Fonction : Auteur
François Piumi
- Fonction : Auteur
- PersonId : 748553
- IdHAL : francois-piumi
- ORCID : 0000-0001-6036-7662
Peter J. Punt
- Fonction : Auteur
Stefan Rauscher
- Fonction : Auteur
Eric Record
- Fonction : Auteur
- PersonId : 736772
- IdHAL : eric-record
- ORCID : 0000-0002-7545-9997
- IdRef : 168826275
Vincent Robert
- Fonction : Auteur
- PersonId : 3070
- IdHAL : vincent-robert
- ORCID : 0000-0002-4517-5213
- IdRef : 161739083
Julian Roehrig
- Fonction : Auteur
Roberto Ruller
- Fonction : Auteur
Nadhira S. Salih
- Fonction : Auteur
Rob A. Samson
- Fonction : Auteur
Tabea Schutze
- Fonction : Auteur
Kristina Sepcic
- Fonction : Auteur
Ekaterina Shelest
- Fonction : Auteur
Vicky Sophianopoulou
- Fonction : Auteur
Fabiom. Squina
- Fonction : Auteur
Richard B. Todd
- Fonction : Auteur
Shiela E. Unkles
- Fonction : Auteur
Nathalie van De Wiele
- Fonction : Auteur
Diana Van Rossen-Uffink
- Fonction : Auteur
Juliana Velasco De Castro Oliveira
- Fonction : Auteur
Tammi C. Vesth
- Fonction : Auteur
Jaap Visser
- Fonction : Auteur
Jae-Hyuk Yu
- Fonction : Auteur
Mikael R. Andersen
- Fonction : Auteur
Scott E. Baker
- Fonction : Auteur
Axel A. Brakhage
- Fonction : Auteur
Gerhard H. Braus
- Fonction : Auteur
Reinhard Fischer
- Fonction : Auteur
Gustavo H. Goldman
- Fonction : Auteur
Berl Oakley
- Fonction : Auteur
Istvan Pocsi
- Fonction : Auteur
Patricia A. Vankuyk
- Fonction : Auteur
Résumé
Background: The fungal genus Aspergillus is of critical importance to humankind. Species include those with industrial applications, important pathogens of humans, animals and crops, a source of potent carcinogenic contaminants of food, and an important genetic model. The genome sequences of eight aspergilli have already been explored to investigate aspects of fungal biology, raising questions about evolution and specialization within this genus. Results: We have generated genome sequences for ten novel, highly diverse Aspergillus species and compared these in detail to sister and more distant genera. Comparative studies of key aspects of fungal biology, including primary and secondary metabolism, stress response, biomass degradation, and signal transduction, revealed both conservation and diversity among the species. Observed genomic differences were validated with experimental studies. This revealed several highlights, such as the potential for sex in asexual species, organic acid production genes being a key feature of black aspergilli, alternative approaches for degrading plant biomass, and indications for the genetic basis of stress response. A genome-wide phylogenetic analysis demonstrated in detail the relationship of the newly genome sequenced species with other aspergilli. Conclusions: Many aspects of biological differences between fungal species cannot be explained by current knowledge obtained from genome sequences. The comparative genomics and experimental study, presented here, allows for the first time a genus-wide view of the biological diversity of the aspergilli and in many, but not all, cases linked genome differences to phenotype. Insights gained could be exploited for biotechnological and medical applications of fungi.
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